Церковный центр Вологды был перенесён с Ленивой площадки к Соборной горке. Недалеко от неё был возведён деревянный государев дворец с домовой церковью «Богоотец Иоакима и Анны» (Анной звали бабку Ивана IV, мать Елены Глинской). В 1569–1571 гг. Вологда окончательно стала центром Вологодско-Пермской епархии. В 1571 г. территория её была расширена за счёт присоединения Двины, Каргополя и Ваги, ранее принадлежавших Новгородской кафедре. Следовательно, и объём денежных поступлений в архиерейскую казну возрос. Правда, после смуты эти города вновь были возвращены Новгородской епархии.
Организация чёрного духовенства, напомним, была укреплена введением по распоряжению царя института архимандритии – первым носителем этого высокого звания стал настоятель старейшего монастыря в крае – Спасо-Каменного Иоасаф, известный позднее как кирилловский соборный старец, упомянутый в грозненском Послании в Кирилло-Белозерский монастырь 1573 г. В эти годы в Вологде находился крупный стрелецкий корпус из 500 чел., а земля для их размещения была взята у дворцовых пригородных сёл Турунтаева и Кобылина. Была упорядочена транспортная служба (организованы две ямские слободы – Кирилловская и Московская). В Вологде были сконцентрированы большие денежные и оружейные запасы государственного значения. Сюда были доставлены триста отлитых в Москве пушек.
В зиму 1566 г. в Вологде (дотоле сплошь деревянной) началось большое каменное строительство, а необходимую для него известь жгли в тотемской волости Уфтюге. Были снесены жилые строения в районе размещения «старой владычной слободы» на правобережье реки Вологды (Д. Е. Гневашев локализует её от церкви Зосимы и Савватия Соловецких до церкви Рождества Богородицы на Нижнем долу) – здесь поселились прибывшие из других городов каменщики, а ещё были складированы большие запасы камня и других стройматериалов. Построенный в камне Софийский собор имел придел во имя Иоанна Предтечи (соименного царю) и Фёдора Стратилата (небесный ангел его сына Фёдора). Софийский собор первоначально предполагалось назвать Успенским, а Софийский – это, возможно, выражение некоей преемственности с прежней новгородской церковной юрисдикцией Вологды (к дому Св. Софии). Впрочем, одна из первых соборных церквей Вологды новгородской юрисдикции тоже была Успенской. Противоположное мнение высказано А. А. Зиминым – он понимал наименование Софийский как резкое противопоставление опричной Вологды
