Существенно переделали иконостас в XVIII веке (после 1764 года). Древнюю тябловую конструкцию, при которой иконы вплотную рядами стояли на украшенных брусьях, в 1757 году заменили заурядным резным позолоченным иконостасом работы вологодского мастера резного цеха Василия Федоровича Деньгина, который сохранился до нашего времени. В XIX веке и без того невыразительную резьбу перезолотили, положив еще один толстый слой грунта. На многие местные иконы при перестройке иконостаса одели серебряные чеканные ризы. Значительная часть древних икон в новом иконостасе не поместилась, и их убрали. В праздничном ряду их оставили только 15, в деисусном - 16, а пророческий ряд убрали целиком, так как его длинные доски не укладывались в новую схему расстановки икон. Обойтись вообще без пророческого ряда было нельзя, поэтому под иконами местного ряда в "тумбах" вместо пелен написали на особых вставных досках полуфигурные изображения пророков. По-ремесленному робкая живопись, по-видимому, выполнена монастырскими иконописцами.
Долгое время убранные из иконостаса древние иконы стояли в алтаре, а затем их постепенно стали вывозить из монастыря и след многих потерялся. Оставшиеся в иконостасе памятники были очень изменены многочисленными поновлениями и не привлекали особого внимания. В местном ряду осталась только одна икона 1497 года - "О Тебе радуется", две другие находятся теперь в Третьяковской галерее, в том числе и храмовая главная икона "Успение". Остальные, стоящие сейчас в местном ряду иконы относятся к более позднему времени: "Неопалимая купина" к XVI веку, "Троица", "Предста Царица" к XVII веку и т. д.
В конце 1960-х годов приступили к реставрации икон 1497 года из Успенского собора. Длилась она несколько лет и сейчас полностью закончена. За это время в разных музеях обнаружили попавшие туда сложными путями иконы 1497 года, принадлежавшие Успенскому собору. В итоге оказалось, что уцелело около 60 икон, из них - 34 на месте, в Кириллове.
Необычно уже само по себе такое большое количество произведений XV века, происходящих из одного памятника. Иконы, созданные первоклассными художниками, стали огромным вкладом в общую сокровищницу древнерусского искусства. Две иконы 1497 года из Успенского собора - храмовое "Успение" и "Одигитрия" долгое время приписывали либо самому Рублеву, либо художникам его круга. Они выдерживают сравнение с прославленными шедеврами. Иконостас создавала группа художников. Те, которые написали храмовое "Успение", "О Тебе радуется", праздничные иконы "Вход в Иерусалим", "Рождество Христово", "Сретение", действительно следовали традициям рублевского искусства. Созданные ими образы одухотворены и лиричны, живопись по-московски изысканна.
