Борясь с врагами «американского образа жизни», ведомство Гувера на протяжении 40 — 60-х годов регулярно само нарушало американские законы, проводя «негласные обыски», организовывая незаконное прослушивание телефонных переговоров, осуществляя перехват корреспонденции и организуя разного рода провокации. Особенно широкий размах эта деятельность получила после того, как в 1956 году Гувер запустил в действие глобальную программу «Коинтелпро» («Контрразведывательная программа»).
Первоначально эта программа была направлена против Коммунистической партии США. Однако вскоре операция «Коинтелпро» вышла за рамки внедрения тайных агентов ФБР в ряды коммунистов. Гувер санкционировал установление слежки за всеми организациями, деятельность которых, по его мнению, шла вразрез с политикой американского правительства.
Как известно, в представлении черносотенной общественности дореволюционной России образ «внутреннего врага» состоял из трех частей: жиды, социалисты и студенты. Неизвестно, был ли знаком Гувер с новейшей русской историей, однако он полностью отработал этот список, организовав негласные обыски в вашингтонском офисе Еврейского культурного общества, в помещении Социалистической партии трудящихся и офисе ассоциации «Студенты за демократическое общество». Кроме того, тайным визитам гостей в штатском подверглись в разное время ку-клукс-клан, негритянские и пуэрто-риканские националистические организации, религиозная община «Свидетели Иеговы» (ее члены уклонялись от воинского призыва и отказывались отдавать честь американскому государственному флагу), пацифистское объединение «Духовенство и миряне, озабоченные судьбой Вьетнама», Американский совет христианских деятелей, Ассоциации китайских прачек — и это только малая часть списка. В меморандуме ФБР, переданном в январе 1976 года в сенатскую комиссию Черча, признается «по меньшей мере» 238 незаконных проникновений в 15 организаций за период с 1942 по 1968 год.
Официально практике незаконных обысков был положен конец самим Гувером в 1966 году, но в действительности они по-прежнему продолжались. В период действия «Коинтелпро» с 1956 по 1971 год ежегодно осуществлялось около ста тайных операций. С 1955 по 1975 год ФБР расследовало 740 000 дел, связанных с подрывной деятельностью. К 1975 году в картотеке Бюро скопилось 6,5 миллиона досье на «внутренних врагов». К началу 1971 года в рамках «Коинтелпро» велось пять проектов: «Новые левые», «Черные националисты», «Белые группы ненависти», «Шпионаж» и «Компартия США».
