В этом же году завершается кембриджский этап научной карьеры Д. Оболенского. Ему предложили должность лектора по русской и балканской средневековой истории в Оксфордском университете. Местом его работы с 1950 г. стал Крайст-Чёрч – старинный колледж, основанный еще Генрихом VIII, который являлся также и собором. В этом же году Д. Оболенский стал членом-студентом Крайст-Чёрч.
В 1950—1960-х гг. он много путешествовал и читал лекции в ведущих университетах мира, таких как Гарвардский, Принстонский, Йельский и другие. Во время работы в США подружился с тремя выдающимися византинистами: священником Александром Шмеманом, историком церкви Иваном Мейендорфом и Игорем Шевченко, председателем Международной ассоциации византинистов. В 1960 г. впервые после революции побывал в СССР, в Москве, где участвовал в англо-советской конференции по истории.
Все это время двумя главными областями научных интересов Д.Д. Оболенского были средневековая история России и Балкан, а также русская литература. И не вызывает сомнений, что его происхождение объясняло глубоко личный интерес к предмету исследований. Окончательный выбор был сделан в 1961 г.: Д.Д. Оболенский возглавил собственную кафедру, и с тех пор историческая тема стала главной в его преподавательской и научной работе, хотя не утратил он и интереса к поэзии. Самым ярким проявлением этого интереса стал его труд «The Penguin Book of Russian Verse», «Русская поэзия», вышедший в 1962 г. с подробным введением и переводами стихотворений, написанных за последние восемь веков.
Однако постепенно Д.Д. Оболенский все большее внимание уделял истории Византии. В работе «История Средних веков», 1966 г. («The New Cambridge Medieval History») он рассматривает отношения Византийской империи с ее северными соседями. Но это была лишь прелюдия к, пожалуй, самой важной работе в жизни ученого – «Византийское Содружество» («The Byzantine Commonwealth», 1971 г., на русском языке опубликована в 1998 г.), в которой средневековая история народов Восточной и Юго-Восточной Европы прослеживается через ее связи с византийской цивилизацией. «Концепция Византийского Содружества» была, по сути, переложением британской теории построения отношений с бывшими колониями и доминионами на византийские реалии. В современной же ему Великобритании и Британском Содружестве наций Д.Д. Оболенский видел прямую аналогию Византийской империи, которая объединяла различные страны в единое пространство не столько силой оружия, сколько силой культуры и религии
