Кандидаты продолжали уделять внимание Хрущеву, поскольку он следил за их кампанией из своих апартаментов в советской миссии на Парк-авеню, иногда появляясь на балконе особняка, построенного на рубеже веков для банкира Перси Пайна. 26 сентября в телевизионной студии в Чикаго во время дебатов между Кеннеди и Никсоном – первые президентские дебаты в прямом эфире – Кеннеди, выступая перед шестидесятимиллионной зрительской аудиторией, откровенно высказался относительно пребывания Хрущева в Нью-Йорке и о том, что «наша борьба с мистером Хрущевым на выживание».
Хотя во время дебатов должны были обсуждаться вопросы внутренней политики, Кеннеди выразил обеспокоенность тем, что в Советском Союзе выпускается в два раза больше ученых и инженеров, чем в США, в то время как в США стали обычным явлением переполненные школы и плохо оплачиваемые учителя. Кеннеди заявил, что добьется бóльших успехов, чем Никсон, в том, чтобы Америка опережала Советский Союз в сфере образования, здравоохранения и жилищного строительства.
Во время вторых дебатов, проходивших 7 октября в Вашингтоне, округ Колумбия, кандидаты сосредоточили внимание на Хрущеве и Берлине. Кеннеди уверенно заявил, что новый президент «в первый год столкнется с серьезнейшим вопросом относительно нашей защиты Берлина, наших обязательств перед Берлином. Это будет проверкой наших нервов и воли». Он сказал, что президент Эйзенхауэр допустил ослабление американской армии и что он, если будет избран, попросит конгресс поддержать его предложение наращивать американскую военную мощь, поскольку весной «мы столкнемся с самым серьезным Берлинским кризисом после 1949 года».
Во время предвыборной кампании Эдлай Стивенсон посоветовал Кеннеди избегать обсуждения Берлина в целом, поскольку будет «трудно сказать что-то конструктивное о разделенном городе, не поставив под угрозу будущие переговоры». Таким образом, Кеннеди только в половине выступлений говорил о Берлине. Однако перед телевизионной аудиторией нельзя было избежать разговора на эту тему, особенно после того, как Хрущев заявил корреспондентам, что хочет, чтобы США приняли участие в саммите по вопросу о будущем Берлина вскоре после выборов.
13 октября во время третьих дебатов Фрэнк Макги с канала Эй-би-си задал вопрос обоим кандидатам, готовы ли они начать военные действия, чтобы защитить Берлин. Кеннеди выразился достаточно ясно: «Мистер Макги, у нас есть договорное право находиться в Берлине, вытекающее из переговоров в Потсдаме и Второй мировой войны, подкрепленное обязательствами президента Соединенных Штатов и рядом других стран НАТО… Мы должны выполнять это обязательство, если хотим обеспечить безопасность Западной Европы, и потому я думаю, что этот вопрос не вызывает сомнений ни у одного американца. Я надеюсь, нет сомнений и ни у одного жителя Западного Берлина. Я уверен, что он не вызывает сомнений ни у одного русского. Мы выполним обязательства по сохранению свободы и независимости Западного Берлина».
