Папессой Иоанна оставалась недолго. По одной из популярных версий, два года, пять месяцев и четыре дня. Легенды приписывают ей разнообразные достижения, говорят, что правление женщины в Риме было гуманным. Иоанна якобы заставила императора Лотаря постричься в монахи, рукоположила четырнадцать епископов, построила пять церквей, написала три книги, направленные против иконоборства. В народе ее любили за благочестие и скромный образ жизни.
Также Иоанна издавала буллы, направленные против развращенного духовенства. Впрочем, сама она целомудренной не была. Вскоре после вступления на папский престол она завязала близкие отношения с Флором – незаконным сыном покойного Льва IV, о котором тот перед смертью специально просил позаботиться своего нотария. Юноша всегда спал в соседней с апостольской спальней комнате, готовый явиться по первому зову папского колокольчика. Есть версия, что Флор склонил папессу к сожительству шантажом, раскрыв ее главную тайну. Еще одна версия утверждает, что любовников у темпераментной хозяйки папского престола было не счесть, а роковой для нее стала связь с придворным капелланом.
Так или иначе, но Иоанна забеременела. Просторные одежды понтифика позволяли ей долгое время скрывать свое интересное положение. Роды должны были состояться на вилле у одного доверенного лица, куда собиралась в нужное время удалиться папесса. Но накануне праздника Вознесения Господня предполагался крестный ход, от которого глава государства и церкви не мог отказаться. Некоторые источники утверждают, что в тот момент Рим был охвачен эпидемией чумы и народ требовал, чтобы папа принял участие в церемонии, дабы замолить грехи всего населения, что Иоанна и вынуждена была сделать 20 ноября 857 года. В других хрониках можно найти сообщения о том, что в год смерти папессы Италия испытала ужасное нашествие саранчи, что также не способствовало улучшению настроения римских граждан. От понтифика они требовали защиты, как еще в незапамятные времена первобытные люди хотели, чтобы шаман наслал дождь и прекратил засуху. Волнения возглавили представители всегда имевшейся в Риме оппозиции действующему папе. Именно они привели толпу к стенам папского дворца, громко требуя, чтобы наместник Христа на земле исполнил свои сакральные обязанности.
Следуя с процессией, которая направлялась с площади Св. Петра к Латеранскому собору, Иоанна почувствовала родовые схватки. Между Колизеем и церковью Св. Климентия она упала с мула, на котором ехала, на землю и, разорвав одежду, разрешилась от бремени. Одни хронисты утверждают, что папесса и ребенок умерли при родах, а кардиналы стояли рядом и кричали: «Чудо! Чудо!» Другие пишут, что родившую папессу разъяренные священники и простые римляне забили камнями, а ребенка задушили. Наконец третьи рассказывают, что мальчик выжил и, более того, сделал неплохую карьеру, став в свое время епископом Остии. Есть также версии легенды, согласно которым и папесса не была убита, а лишь свергнута с папского престола, после чего жила в монастыре, замаливая свои грехи, и была похоронена в соборе Остии, где епископом якобы стал ее сын.
