А в июне 1939 года Рузвельт, опять же тайно, распорядился о том, чтобы все государственные структуры докладывали в ФБР о каждом факте, «непосредственно или косвенно относящемся к шпионажу, контршпионажу и саботажу». Таким образом, с 1939 года ФБР становится головным органом контрразведки США. В связи с этим в сентябре 1939 года в составе ФБР было воссоздано Управление общих расследований с целью «расследования деятельности групп и граждан, вовлеченных в подрывную, шпионскую и любую другую деятельность, которая создает угрозу национальной безопасности США».
В 1934 году конгресс запретил телефонное прослушивание (Закон о средствах связи). Но тем не менее ФБР с санкции министерства юстиции продолжало этим заниматься, поскольку руководство министерства трактовало закон как запрет не на само прослушивание, а лишь на разглашение информации, полученной таким способом. А в мае 1940 года Рузвельт издал секретную директиву, разрешавшую прослушивать телефоны людей, подозреваемых в подрывной антигосударственной деятельности.
В июне 1940 года сотрудники ФБР тайно проникли в нью-йоркский офис Американского молодежного конгресса и перефотографировали некоторые документы, среди которых были письма от Элеоноры Рузвельт, жены президента. Также шеф ФБР санкционировал и «негласные обыски» и в помещениях черных общин Соединенных Штатов, объясняя это своей озабоченностью по поводу «брожения среди негров». Таким образом, мы наблюдаем парадоксальную закономерность: разгул политических репрессий со стороны Бюро расследований приходится на президентство либерала Вудро Вильсона, затем эта деятельность прекращается при консервативном президенте Кэлвине Кулидже и вновь расцветает при либерале Франклине Рузвельте.
После начала Второй мировой войны Гувер отдал распоряжение своим подчиненным подготовить справки на всех лиц, замеченных «в симпатиях к Германии, Италии и коммунизму». Фамилии этих людей заносились в особый список, по которому планировалось провести аресты в случае вступления Соединенных Штатов в войну. Гувер также санкционировал негласные обыски в помещениях дипломатических представительств иностранных держав с целью получения секретной информации.
В июне 1940 года в составе ФБР создается Служба специальной разведки, перед которой была поставлена задача препятствовать внедрению нацистских тайных агентов и шпионов в страны Латинской Америки. Таким образом, полномочия ФБР как контрразведывательной организации впервые распространились за пределы Соединенных Штатов.
