В новой Конституции были закреплены существенные изменения, произошедшие в системе органов государственной власти. Высшим органом стал Верховный Совет СССР. Согласно ст. 32, к его исключительной компетенции была отнесена законодательная власть. Он имел бикамеральную структуру, аналогичную структуре упраздненного ЦИК СССР, и его палаты носили идентичные названия и обладали аналогичным статусом. Избирался ВС СССР сроком на 4 года, сессии его созывались Президиумом ВС СССР 2 раза в год. Как правило, в совокупности продолжительность этих сессий не превышала 2 недель в году, депутаты не являлись профессиональными парламентариями, так что на звание парламента высший орган законодательной власти в СССР претендовать никак не мог. Высшим исполнительным и распорядительным органом страны, согласно ст. 64, являлся Совет Народных Комиссаров СССР (он же Правительство СССР, или Совнарком), формировавшийся на совестном заседании обеих палат Верховного Совета СССР, перед которым был ответственен и которому подотчетен, а в промежутках между сессиями ВС СССР — Президиуму Верховного Совета СССР.
Конституция 1936 года в существенной степени демократизировала избирательную систему и установила всеобщее, равное и прямое избирательное право при тайном голосовании. Ограничения избирательной правосубъектности определенных категорий лиц, закрепленные в Конституции 1918 года, утратили актуальность в стране победившего социализма и были отменены за ненадобностью. Впервые в истории конституционного развития СССР в основном законе страны была закреплена руководящая роль коммунистической партии, являвшейся «передовым отрядом трудящихся в их борьбе за укрепление и развитие социалистического строя и представляющую руководящее ядро всех организаций трудящихся, как общественных, так и государственных» (ст. 126). Хотя эта статья не содержит ни слова о запрете каких-либо иных политических партий, в особенности оппозиционных, тем не менее сформулирована она таким образом, что все партии, кроме ВКП(б), лишались возможности функционировать на территории Советского Союза. Данное конституционное положение стало краеугольным камнем могущества коммунистической партии.
В отличие от Конституции 1924 года, уделившей внимание лишь Верховному Суду СССР и обошедшей молчанием судебную систему страны, Конституция 1936 года дает ее развернутое описание. Иным образом определяется и предназначение Верховного Суда СССР: если согласно Конституции 1924 года он учреждался в «целях утверждения революционной законности на территории СССР», Конституция 1936 года использует термин «правосудие» и устанавливает, что правосудие осуществляется всеми структурными элементами советской судебной системы, от народных судов до Верховного Суда СССР (ст. 102)
