В 1565 году Иван Грозный призвал Филиппа в Москву на престол митрополита Московского и всея Руси. Вскоре между царем и новым митрополитом возник спор об опричнине. Филипп наставлял царя, сперва втихомолку, затем во всеуслышание, публично, что правителю не пристало потворствовать страстям, ибо истинный самодержец — тот, кто сам себя умеет держать в руках, а не раб собственной похоти и совратитель подданных. Царь был вне себя от гнева и, подначиваемый опричниками, искал предлога наказать смельчака. На митрополита посыпались доносы. Интриговали против него и духовенство, и свет — архиепископ Новгородский Пимен и архиепископ Суздальский Пафнутий, царский исповедник Евстафий и князь Василий Темкин, но последней каплей стало обвинение Филиппа соловецкими монахами в колдовстве. 8 ноября 1567 года во время литургии в Успенском соборе толпа вооруженных опричников напала на митрополита и выволокла его из храма, осыпая бранью и побоями. Последовали пытки и темница, куда Филиппу подбросили отрубленную голову одного из Колычевых, затем суд и казематы Тверского монастыря, где двумя годами позже — 23 декабря 1569 года — опричник Малюта Скуратов задушил Филиппа подушкой.
В 1590 году отец Иаков, игумен Соловецкого монастыря, получил согласие царя Феодора Иоанновича на перенесение праха Филиппа на Острова. Могилу открыли; тело, не тронутое распадом, источало чудный аромат. Мощи святого торжественно перевезли на Соловки и погребли в притворе храма святых Зосимы и Савватия. Начались чудесные исцеления. На Острова потянулись калеки и больные со всего Поморья. Наконец слава соловецкого чудотворца достигла двора царя Алексея Михайловича. В 1652 году останки св. Филиппа перенесли в Москву. Инициатором и руководителем церемонии был Никон, митрополит Новгородский, некогда послушник старца Елеазара с Анзера, а вскоре после этого — патриарх. Никон привез на Соловки царское послание, в котором Алексей Михайлович просил чудотворца о прощении Ивана Грозного и о молитве за его душу. Послание было вложено в руку святого и после торжественной службы, под колокольный звон и плач братии, процессия с мощами направилась в столицу. За Заяцкими островами их застиг шторм, так что с трудом удалось добраться до устья Онеги. До Каргополя двигались по реке, затем посуху до монастыря святого Кирилла, потом по реке Шексне до села Рыбного, откуда по Волге до Ярославля и по Великому северному пути — через Переяславль, Троице-Сергиеву лавру — в Москву. Повсюду их встречали толпы народа и колокольный звон. В Москве встречать мощи вышла процессия из Успенского собора — во главе с царем в золотом кафтане и шапке, усеянной дорогими каменьями, с епископским индийским посохом из слоновой кости, следом митрополит Варлаам и духовенство, и сильные мира сего, и простой люд. Мощи святого Филиппа внесли в собор и поставили на то место, откуда начался его крестный путь. «После десятидневной молитвы и чудес положили их в серебряную раку с правой стороны против иконостаса, там по сей день лежат, почитаемые русским народом», — так заканчивается «Житие святого Филиппа».
